ביתן איל עופר פועל כשלוחה של מוזיאון תל אביב לאמנות. הוא שוכן במתחם תרבות שוקק חיים בין בית דיזנגוף בשדרות רוטשילד (ששימש כמשכנו הראשון של המוזיאון מ־1932 ואילך) לבין הבניינים המרכזיים של המוזיאון בשדרות שאול המלך. במתחם שני מוסדות תרבות מרכזיים נוספים: התיאטרון הלאומי הבימה, והיכל התרבות על שם ברונפמן, משכנה של התזמורת הפילהרמונית הישראלית.

עם התפתחותה של תל אביב בשנות הארבעים נוצר צורך בחלל תצוגה ייעודי לאמנות, והביתן נועד להחליף את בית דיזנגוף כמשכן הקבע של המוזיאון. ב־1952 נבחרו האדריכלים זאב רכטר, בנו יעקב רכטר ודב כרמי (שני האחרונים חתני פרס ישראל לאדריכלות לעתיד) לתכנן את הביתן. לדברי יעקב רכטר, "באותם ימים התגבשה בלבי השקפת עולם אדריכלית, שקובעת גישה רציונלית לתכנון המבוסס על מעורבות חברתית וגישה מתחשבת ורגישה לסביבה. [הביתן הוא] בניין הגון ונאות, בניין שאין בו מה שאין צורך שיהיה בו, בניין השייך למקום שבו נבנה" (חמישה רגעים: מסלולים באדריכלות מוזיאון תל אביב, 2011, עמ' 72).

הביתן הצנוע למראה נחנך בינואר 1959 תחת השם "ביתן הלנה רובינשטיין", שכן הקמתו התאפשרה הודות לתרומה של קרן הלנה רובינשטיין, בראשות המייסדת של אימפריית התמרוקים הנודעת. היא כיבדה בנוכחותה את אירוע הפתיחה, לצד ראש העירייה דאז, חיים לבנון, ואמנים רבים.